A história se passa no inverno, na Seibunka Private Academy em Asahikawa, Hokkaido. O protagonista, Subaru Sakaki, e sua amiga de infância, Honoka Takamura, estão animados com a aproximação da última festa de Natal de sua vida escolar. No entanto, seus dias alegres são destruídos pela notícia repentina de que seu colega de classe Miyabi Yashiro e a professora Asuka Yuri foram assassinados. E seu amigo próximo Kazuha Shinozaki foi preso como suspeito de assassinato. Acreditando na inocência de seu amigo, Subaru e Honoka começam sua investigação para descobrir a verdade por trás do incidente, mas nos bastidores, alguém profundamente conectado a um "certo segredo" deles está puxando as cordas.
O cenário para Dawning Subaru e The Owl lurking in the twilight. foi escrito por Momono Zappa, que ganhou o 67º Prêmio Edogawa Ranpo pelo romance Roukou Zanmu. Os designs de personagens, CGs e imagens originais são feitos por U35, que elaborou os designs de personagens para o anime de TV The Aquatope on White.
Um mundo autêntico de mistério retratado por Momono Zappa com personagens transparentes ilustrados por U35 se reúnem nesta nova visual novel!
Além disso, a música tema é cantada por Kanako Itou, que é conhecida por seu trabalho nas músicas tema de Higurashi When They Cry: Kizuna e STEINS;GATE. Com sua vibração misteriosa e ritmo rápido, combinados com os vocais de Kanako Itou, a música é um construtor-chave da atmosfera do jogo.