A história começa quando uma criança está comemorando seu aniversário em casa com sua mãe. A comemoração é interrompida por um visitante na porta da frente que está escondido do jogador, mas a história sugere que seja o pai do jogador, de quem a mãe se divorciou. A conversa é abafada e parcialmente escondida do jogador enquanto a mãe levanta a voz, recusando o pedido do pai para ver o filho. O tom raivoso da mãe assusta a criança, cujo medo se apresenta como visão turva. Rapidamente, a mãe volta com um presente, mas a mãe não conta de quem é o presente. Em vez disso, ela carrega a criança e o presente escada acima para o quarto dele, um lugar de cores vivas e quentes e luz solar intensa. Antes de abrir o presente, o telefone toca e a mãe deixa o filho no quarto para brincar sozinho. O presente é revelado como um ursinho de pelúcia senciente. O urso se apresenta como Teddy. Teddy tem uma natureza amigável e curiosa. Depois de alguns minutos brincando juntos, eles vão para o armário, que é um quarto grande e escuro cheio de longos casacos pretos. Teddy diz que se o menino ficar com medo no escuro, ele pode abraçar Teddy para se sentir mais seguro. A pequena aventura termina quando a mãe os encontra; ela diz ao filho, gentilmente, para "parar de se esconder da mamãe" e o coloca na cama. O menino acorda no meio da noite e encontra Teddy sendo levado por uma força invisível. Seu berço vira e o jogador foge. Ele sai do quarto e resgata Teddy de uma máquina de lavar. O urso resmunga que ''algo não está certo'' e que eles precisam encontrar a mãe.
Among the Sleep é uma aventura de terror em primeira pessoa, na qual você interpreta uma criança de dois anos. Depois de acordar no meio da noite com sons misteriosos, você começa a explorar o escuro em busca de conforto. O jogo explora o horror através da atmosfera e da exploração, não com pontuações e sistemas de combate. Em Among the Sleep, você está vulnerável, assustado e tentando entender o mundo