Quando um menino talentoso (conhecido apenas como The Kid) é transportado para um universo totalmente novo, ele encontra Everett – um cientista sarcástico, excêntrico e misterioso com o poder de mudar de dimensão. Ligados por uma perigosa curiosidade mútua por mundos paralelos, eles embarcam numa investigação sobre o desconhecido. Juntos, eles se aventuram em uma ilha estranha, onde encontrarão respostas importantes sobre o passado de Everett e o universo, ao mesmo tempo em que são caçados por velhos, porém duvidosos, conhecidos que estão tentando capturá-los e acabar com suas travessuras de mudança de dimensão.
What Lies in the Multiverse é uma aventura 2D baseada em uma história que pode ser chamada de comédia dramática. Cheia até a borda de travessuras hilariantes e de desenho animado, a narrativa também apresenta ao jogador temas maduros e profundos como morte, inveja e obsessão.